Ein Grab an der Ausfallstrasse der römischen Siedlung Tenedo, eine Memoria, eine erste Kirche aus dem 5. Jahrhundert, eine Klerikergemeinschaft zur Pflege von Grab und Wallfahrt und schliesslich ein Monasterium stellten die ersten Stadien der Verenaverehrung in Spätantike und Frühmittelalter in Zurzach dar. 881 schenkte Kaiser Karl III. das Klösterlein seiner Frau Richardis zur Nutzung; nach beider Tod gelangte es vor/um 900 an die Abtei Reichenau. Als das verarmte Reichenau Zurzach und die dortige Niedergerichtsbarkeit 1265 an den Bischof von Konstanz verkaufte, war die Umwandlung des Klosters in ein Stift bereits vollzogen.
Bischof Rudolf von Habsburg-Laufenburg reorganisierte das Stift 1279; fortan sollten fünf Priester, zwei Diakone und zwei Subdiakone auf einkommensmässig gleichen Pfründen residieren. Von der Residenzpflicht ausgenommen war einzig der Propst – anfänglich in der Regel ein Konstanzer Domherr – als zehnter Chorherr, der Anrecht auf zwei Pfründen hatte. Ihm oblag die Stiftsleitung in weltlichen, dem Dekan in geistlichen Dingen. Das Besetzungsrecht der Ämter übte der Bischof aus. Einzelne Chorherren entstammten dem Hochadel; Ministeriale hatten vor allem im 14. Jahrhundert Pfründen inne. Die Mehrheit der Chorherren stellten aber städtische Familien der Konstanzer Diözese. Nach der Brandkatastrophe von 1294 litt das Kloster mehr als ein halbes Jahrhundert an deren wirtschaftlichen Folgen.
Der kirchliche Administrationskreis des Verenastifts umfasste die Pfarrei Zurzach mit Unter- und Oberendingen, Tegerfelden und den Filialkirchen Rekingen und Mellikon, die Pfarrei Klingnau mit deren Filialkirchen in Grossdöttingen, Koblenz und Würenlingen sowie die Kirche von Baldingen. Die Besitzungen, Zinsgüter und Zehntrechte des Stifts verteilten sich im Spätmittelalter über ein Gebiet, das im Westen bis an die Aare reichte, im Süden das Surbtal einschloss und im Osten durch eine Linie von Schneisingen nach Kaiserstuhl begrenzt war. Ihm gehörten überdies Rechte in Dörfern am nördlichen Rheinufer zwischen Waldshut und Rheinheim sowie im Wutach-, Steina- und Schlüchttal. Sogenannte Verener, von Adligen dem Stift bzw. der Verena geschenkten Eigenleute, sind ab 1010 bezeugt. Sie waren über das gesamte Gebiet der Verenaverehrung verstreut und im süddeutschen Raum vom Schwarzwald bis etwa Donaueschingen besonders zahlreich.
Schon der erste Memorialbau auf dem römischen Friedhof ragte in die bestehende Strasse hinein bzw. bedingte eine leichte Verlegung derselben gegen Nordosten – dies weist darauf hin, dass der Verenakult möglicherweise schon von der Spätantike an gepflegt wurde. Ab dem 9. oder 10. Jahrhundert ist die Wallfahrt nachgewiesen; sie erlangte im Lauf des Mittelalters eine immer grössere Bedeutung. Im Zusammenhang mit dem Verenakult entwickelten sich im Spätmittelalter die Zurzacher Messen.
Nach der Eroberung des Aargaus 1415 lag Zurzach im Herrschaftsgebiet der Eidgenossen. Diese übten nach einer Schenkung von Papst Julius II. ab 1512 monatlich wechselnd mit dem Bischof das Besetzungsrecht aus, wobei letzterer hauptsächlich süddeutsche Adlige ernannte, während die Eidgenossen mehrheitlich Innerschweizer Patrizier beriefen. Reformation und Bildersturm räumten 1529 Münster und Pfarrkirche leer; die Chorherren weilten 1531-1532 kurz im vorderösterreichischen Waldshut im Exil. Die tridentinischen Reformen setzten sich im Stift nur langsam durch; noch in der ersten Hälfte des 17. Jahrhunderts lebten einige Chorherren im Konkubinat. Nicht nur der Nuntius und der Bischof intervenierten deswegen, sondern auch die Tagsatzung. Während des Dreissigjährigen Kriegs wurde dem Stift grosse Tribute auferlegt; während der beiden Villmergerkriege 1656 und 1712 wurde es geplündert.
Nach der Gründung der Helvetischen Republik 1798 litt das Stift unter der Abschaffung der Zehntpflicht, der Beschlagnahmung des Kirchenschatzes, der Ablösung der stiftischen Lehen und dem vorläufigen Entzug der Selbstverwaltung. Die Kollaturrechte lagen ab 1800 bei der helvetischen Regierung und ab 1804 beim Kanton Aargau. 1813 schlossen der Bischof und der Kanton ein Konkordat, welches das Stift in eine Anstalt für emeritierte Geistliche umwandelte. 1846 wurde das Stift unter staatliche Administration gestellt. Am 17. Mai 1876 dekretierte der Grosse Rat des Kantons Aargau schliesslich die Aufhebung; das Münster kam 1882 als Pfarrkirche an die katholische Kirchgemeinde.
Die Baugeschichte des sogenannten Verenamünsters ist gut erforscht. Die Saalkirche des 5. Jahrhunderts mit Querannexen und Chorapsis erhielt während eines erstens Umbaus einen trapezförmigen Chor mit einer Nebenkammer. Der Bau wich dann wohl in der zweiten Hälfte des 8. Jahrhunderts einer erheblich grösseren Saalkirche mit eingezogener halbrunder Apsis, die als erste Kirche der Gemeinschaft gilt. Diese Kirche wurde in einer ersten Phase im Westen durch einen Narthex und im Osten um einen jetzt quadratischen Chor erweitert; in einer zweiten Phase wurde der Narthex abgerissen, das Schiff etwa um die von ihm eingenommene Fläche gegen Westen verlängert und davor ein neue Vorhalle ergänzt. Der Einsturz dieser Kirche führte zum Bau der frühromanischen Basilika um das Jahr 1000, deren Langhaus heute noch steht. Der nach dem Brand von 1294 neu erbaute, 1347 geweihte Chor übernahm von seinem romanischen Vorgänger das Schema als dreigeschossiger Denkmalturm (Hallenkrypta mit Verenagrab, darüber Altarhaus und schliesslich die Glockenstube mit Dachreiter). Aus dem 17. Jahrhundert stammt der das Mittelschiff beherrschende Bilderzyklus vom Verenaleben von Kasper Letter aus Zug. Die Barockisierung durch Johann Caspar Bagnato 1732-1734 erweiterte die Zone der Nebenaltäre durch Kapellenausbauten im Norden und Süden, hob den Psallierchor auf das Niveau des Altarhauses im Turmchor, ersetzte den gotischen Lettner durch ein Chorgitter und schuf die Orgelempore. Restaurierungen erfolgten 1900 und 1975-1976.